После воссоединения с Гвен Стейси дружелюбный сосед Человек-Паук попадает из Бруклина в Мультивселенную, где встречает команду Паучков, защищающих само её существование. Пытаясь справиться с новой угрозой, Майлз сталкивается с Пауками из других вселенных. Настаёт момент, когда ему необходимо решить, что значит быть героем, спасающим тех, кого любишь больше всего.

История разворачивается в утопическом краю Пилтовер и жестоком подземном мире Заун и рассказывает о становлении двух легендарных чемпионов Лиги и о той силе, что разведёт их по разные стороны баррикад.